¿Cómo se construye una rana a partir de una sola célula? Entérate cómo se establecen los ejes del cuerpo y cómo se induce el tejido nervioso en el embrión de rana.

Puntos más importantes

  • La rana africana de uñas, Xenopus laevis, es un popular organismo modelo que estudian muchos biólogos del desarrollo.
  • El óvulo de una rana Xenopus lo prepara la rana madre con un patrón de ARN\text{ARN}m y proteínas distribuidas irregularmente entre sus dos mitades.
  • Los ejes del cuerpo comienzan a formarse cuando el espermatozoide entra al huevo, estableciendo el eje dorsal-ventral (vientre-espalda) y una región llamada creciente gris.
  • El creciente gris se convierte en el organizador de Spemann, un centro de señalización que "habla" con otros tejidos para dirigir el desarrollo. Trasplantar un organizador extra en un embrión de salamandra ¡produce dos salamandras unidas por la barriga!
  • La señalización del organizador de Spemann es un ejemplo clásico de inducción, un proceso mediante el cual un tejido envía señales para modificar el desarrollo de otro.

Introducción

Cuando eras más joven, ¿alguna vez criaste ranas en un acuario? Yo tengo vívidos recuerdos de ver renacuajos eclosionar y transformarse en adultos, un proceso que me resultaba asqueroso y totalmente asombroso a la vez.
En realidad, todavía siento esa combinación de reacciones con gran parte de la biología del desarrollo —¡haya o no ranas involucradas! En desarrollo, muchos experimentos hacen uso de disecar, inyectar, analizar o al menos manipular pedacitos muy pequeños de tejido en desarrollo con resultados que a veces son bastante extraños —como salamandras de dos cabezas o ranas que se desarrollan en una masa de células misteriosas.
Sin embargo, estos experimentos son la única manera en que podemos descubrir las intrincadas redes de genes que programan el desarrollo de los seres vivos. En una serie de eventos en cascada, en gran parte organizados autónomamente, estas redes coordinan y llevan a cabo el desarrollo de un organismo complejo a partir de una sola célula. Desde un punto de vista más práctico, el desarrollo suele estar íntimamente relacionado con enfermedades; las células cancerosas humanas, por ejemplo, vuelven a encender muchos genes del desarrollo temprano.1^1
Como se menciona en el artículo de introducción al desarrollo, el desarrollo embrionario de casi cualquier organismo implica procesos como la división celular, el establecimiento de ejes —como el eje cabeza-cola—, la formación de órganos y tejidos, y la diferenciación celular. En este artículo, veremos ejemplos de estos procesos en ranas, ¡aunque probablemente no sea el tipo de ranas que habrías criado en un tanque en tu infancia!

Xenopus: nuestra amiga la rana africana de uñas

Para aterrizar un poco mejor los procesos del desarrollo, vamos a considerar un ejemplo: nuestra amiga la rana. Para ser más exactos, vamos a utilizar la rana favorita de los biólogos del desarrollo: Xenopus laevis, la rana africana de uñas.
Crédito de la imagen: Xenopus laevis por Brian Gratwicke, CC BY 2.0
Xenopus tiene el ciclo de vida relativamente típico de una rana. Una rana hembra pone huevos en el agua, los cuales son fertilizados por el esperma de una rana macho. El zigoto resultante experimenta desarrollo embrionario para convertirse en un renacuajo de vida libre, que luego se transforma en una rana adulta —debido a cambios como la pérdida de su cola, por ejemplo, que ocurren mediante muerte celular programada, o apoptosis.
Crédito de la imagen: basado en un diagrama similar de Xenbase2^2
Puesto que los embriones de Xenopus se desarrollan fuera del cuerpo de la madre, su desarrollo es mucho más fácil observar que, por ejemplo, el desarrollo embrionario de un mamífero.2^2 De hecho, recuerdo a uno de mis profesores diciéndonos que ¡puedes exprimir una rana Xenopus hembra "como si fuera un tubo de pasta dental" y obtener huevos para tus experimentos! Los huevos pueden ser fertilizados artificialmente con esperma de un Xenopus macho y los científicos pueden ver cómo se desarrollan en una placa.
Veamos unas cuantas escenas seleccionadas del desarrollo embrionario de Xenopus para ver cómo ilustran algunos de los procesos básicos del desarrollo.

División celular y formación del eje

En ranas, el óvulo es una célula enorme —mucho más grande que una célula de rana normal— y tiene una distribución desigual de varias moléculas que depositó la rana madre en el óvulo antes de la fecundación.3,4^{3,4} Esta asimetría incluso es visible en el huevo: tiene una parte superior de color oscuro —llamada polo animal— y una parte inferior más clara que asemeja una yema —llamada polo vegetal—. Muchas proteínas y ARN\text{ARN}m de la rana madre se distribuyen de forma desigual entre los polos vegetal y animal.
La señal clave que arranca el desarrollo embrionario es la entrada del espermatozoide al óvulo, que puede ocurrir en cualquier lugar de la parte superior de color más oscuro, o polo animal.5^5 Por supuesto, el espermatozoide proporciona su genoma, ¡que por sí mismo es clave para el desarrollo! Sin embargo, el espermatozoide también actúa como una señal posicional que establece un nuevo eje en el embrión: el eje dorsal-ventral, o vientre-espalda.5^5
¿Cómo funciona esto? Cuando el espermatozoide entra en el huevo, el citoplasma en el borde del óvulo, llamado citoplasma cortical, gira 30 grados hacia el sitio de entrada del espermatozoide.5^5 La rotación expone una cuña del citoplasma subyacente, que a veces produce una zona visible de color más claro llamada creciente gris.6^6
El creciente gris corresponde a la futura parte dorsal, o espalda, del embrión, mientras que el sitio de entrada del espermatozoide corresponde al lado ventral, o vientre.
Crédito de la imagen: basado en diagramas similares de Gilbert5^5 y Stavely7^7
¿Qué es lo que realmente hace la rotación del citoplasma para establecer este eje? La idea básica es que las moléculas que especifican un destino dorsal, o de espalda —que inicialmente se encuentran en el citoplasma cortical de la parte inferior del óvulo que asemeja una yema— se mueven hacia arriba, hacia el polo animal del cigoto.8^8 Una vez ahí, se colocan en contacto con otros factores moleculares —diferentes a los del citoplasma cerca del polo vegetal— y se desencadenan eventos que conducen al destino dorsal.
En este punto, todavía estamos viendo un cigoto grande. Entonces, ¿de dónde salen todas estas células de las que estamos hablando? Un embrión temprano de Xenopus es prácticamente una máquina de división celular. Por medio de muchas rondas de división celular repetidas, el zigoto —junto con sus proteínas y ARN\text{ARN}m de la madre distribuidos de forma desigual, incluidos los cambian de lugar durante la rotación cortical— se parte en muchas, muchas células más pequeñas. Las células en diferentes regiones del embrión heredan diferentes ARN\text{ARN}m y proteínas que les permiten asumir distintas identidades y comportamientos.4^4
Créditos de las imágenes: diagrama superior basado en un diagrama similar en Gilbert3^3; fotografía inferior modificada de Figura 3A: El fenotipo de embriones sin Foxi2 (Foxi2 KO7) por Cha et al.9^9, CC BY 4.0

La producción de órganos y tejidos

¿Cómo es que nuestra amiga la rana pasa de ser una pelota de células a algo que se parece más a, pues... una rana? El renacuajo que se forma en la embriogénesis es el resultado de un gran número de genes que se expresan en patrones específicos y de sus productos proteicos que interactúan de diferentes maneras para establecer otros patrones adicionales de expresión génica. Un embrión de rana es un sorprendente sistema organizado autónomamente, en el cual un evento molecular desencadena otro en una cascada por el tiempo y el espacio.10^{10}
Comprender todos esos eventos sería el trabajo de toda una vida, ¡así que ni vamos a intentarlo en este artículo! De hecho, incluso los mejores biólogos del desarrollo están bastante lejos de comprender cómo se desarrolla una rana con todos los detalles moleculares y a todo color. Sin embargo, podemos ver un ejemplo clásico de los eventos en cascada del desarrollo observando el comportamiento de células en un área particular del embrión: la zona que se desarrolla a partir del creciente gris.

Estudio de caso: Organizador de Spemann-Mangold

¿Qué le sucede al creciente gris que vimos en el cigoto? Vamos a seguir el camino del citoplasma de esta zona hasta donde termina en dos etapas posteriores: blástula y gástrula.
La blástula es una pelota de células con un hueco en el centro. En este, las células del creciente gris se encuentran agrupadas en un lado del embrión, el lado dorsal. Esto es casi donde estaba el creciente gris en el zigoto.
En la etapa de gástrula, sin embargo, estas células hacen algo más interesante: empiezan a moverse hacia el interior del embrión y causan que el tejido se doble hacia adentro. El sitio donde las células migran hacia el interior del embrión se llama blastoporo y las células del creciente gris conforman su labio dorsal.
Crédito de la imagen: basado en diagramas similares en Kimball11^{11}
¿Cuál es el propósito de toda esta compleja migración de células? Por un lado, es fundamental para la formación de múltiples capas de tejido en el embrión. Pero no solo es una cuestión de crear más capas, también se trata de que células de diferentes tejidos "hablen" unas con otras y, en algunos casos, cambien el destino de las demás. Por ejemplo, ahora sabemos que las células que migran hacia adentro instruyen a las células que están sobre ellas, un tipo de tejido llamado ectodermo, para que se conviertan en tejido neural, en sistema nervioso.
Crédito de la imagen: basado en un diagrama similar en Myers12^{12}
Esta interacción fue descubierta en la década de 1920 por Hans Spemann y Hilde Mangold, en lo que hoy es uno de los experimentos más clásicos en embriología. Spemann y Mangold tomaron el labio dorsal del blastoporo de un embrión de salamandra de color claro y lo trasplantaron en el lado del vientre, o ventral, de un embrión de salamandra de color oscuro. Esto fue un experimento técnicamente muy exigente y ¡Mangold trabajó durante años conseguir cinco embriones en que funcionó correctamente!13^{13}
Normalmente, el tejido en el sitio del trasplante se habría convertido en piel del vientre, del lado ventral, de la salamandra. Sin embargo, cuando el pedazo de labio dorsal del blastoporo se trasplantó, sus células migraron hacia adentro, creando un segundo sitio de gastrulación funcional opuesta al normal.14^{14} En este segundo sitio de gastrulación apareció una nueva placa neural —la precursora de la médula espinal y el cerebro—. ¡Al final se formó una segunda salamandra completa del vientre de la original!
Crédito de la imagen: basado en diagramas similares en Gilbert14^{14} y Kimball15^{15}
¿Exactamente qué sucedió en este experimento? Había dos posibilidades básicas de cómo el tejido trasplantado podría haber llevado a la formación de la segunda salamandra:
  • El tejido trasplantado pudo haberse convertido en la segunda salamandra por sí misma, construyendo sus estructuras a partir del pequeño grupo de células trasplantadas.
  • El tejido trasplantado podría haber "hablado" con las capas del tejido receptor alrededor de él y organizado su comportamiento de forma que estas —junto con las células trasplantadas— se coordinaron para formar una segunda salamandra.
Gracias al uso de salamandras de diferentes colores como donantes y receptores, Mangold y Spemann fueron capaces de discernir qué posibilidad era la correcta. Las estructuras encontradas en cuerpo de la segunda salamandra se componían de algunas células donantes de color claro, pero principalmente de células receptoras de color oscuro, lo que significaba que las células en el tejido trasplantado debían haber "hablado" con las células receptoras cercanas y las indujeron a cambiar su comportamiento.16^{16} Este es un ejemplo clásico de inducción, proceso en que una célula o tejido se comunica con células o tejidos vecinos para alterar su desarrollo.
Hoy en día, las células del labio dorsal del blastoporo y sus descendientes son llamadas organizador de Spemann-Mangold. Dos de los papeles clave del organizador son especificar un destino dorsal—de espalda, en lugar de uno ventral— de vientre y causar que el ectodermo cercano se convierta en tejido neural. Sin embargo, el organizador también guía el desarrollo del eje cabeza-cola y otros procesos.14^{14}
Cabe destacar que el organizador en sí mismo no guía directamente el desarrollo de toda la salamandra. Es decir, no es quien mueve los hilos, por así decirlo, para producir el desarrollo de cada neurona en el cerebro de la salamandra o fotorreceptor en su ojo. En cambio, su comportamiento comienza una reacción en cadena de eventos moleculares de inducción que conducen, como efecto dominó, a la formación de las muchas complejas estructuras del cuerpo de la salamandra —o, en el caso de un trasplante, ¡a una segunda salamandra!14^{14}
El organizador actúa en gran medida liberando proteínas de secreción que se difunden en los tejidos circundantes y afectan su comportamiento. Por ejemplo, algunas de las proteínas que libera el organizador se unen y neutralizan a otras proteínas secretadas, las cuales les indican a las células que se desarrollen como piel. Al interferir con las señales de "¡desarrollar como piel!", las señales del organizador permiten que el tejido suprayacente se desarrolle como tejido neural, su destino predeterminado original.10,15^{10,15}
Este artículo está autorizado bajo una licencia CC BY-NC-SA 4.0.

Referencias citadas

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Referencias

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